Citoqueratinas en Dermatología

<sub>Claudia Graciela Aquino Pérez,* Fermín Jurado Santa Cruz**
* Residente de segundo año del curso de posgrado en dermatología.
** Director y profesor titular del curso de posgrado en derma- tología.
Centro Dermatológico Dr. Ladislao de la Pascua, SSDF.</sub>

Las queratinas son proteínas que forman parte del grupo de filamentos intermedios. El término citoqueratina se usa en biología y patología para describir las queratinas halladas en el citoplasma de las células epiteliales, con el fin de distinguirlas de las llamadas queratinas especializadas que se encuentran en las uñas y el pelo. Constituyen una parte importante del citoesqueleto, son responsables del mantenimiento de la estructura celular y de los tejidos, confieren protección ante traumatismos mecánicos y sirven como medio de comunicación con las células adyacentes; sin embargo, se ha comprobado que también actúan como reguladores de la fisiología celular, en las vías de señalización intracelular, la apoptosis y la cicatrización.

ESTRUCTURA
Las células eucarióticas de animales y plantas poseen compuestos de filamentos proteicos que conforman el citoesqueleto. Estos filamentos constituyen tres grupos principales: 1) microfilamentos, 2) filamentos intermedios y 3) microtúbulos.

El diámetro de los microfilamentos es de 5 a 7 nm; el de los filamentos intermedios es de 7 a 10 nm, y el de los microtúbulos es mayor a 10 nm y puede alcanzar, en promedio, 25 nm. Tanto los microfilamentos como los microtúbulos participan en diversos procesos celulares como: mitosis, contracción, orientación, polarización y anclaje. La función de los filamentos intermedios se determinó por completo hasta que se identificaron enfermedades vinculadas con alteraciones en las citoqueratinas, lo que contribuyó a destacar su importancia en la estructura celular así como en la protección ante el estrés y los traumatismos físicos. En el citoplasma forman una estructura reticular que se fija en el núcleo y se extiende hasta la periferia para lograr un contacto estrecho y el anclaje con los desmosomas y los hemidesmosomas.

Los filamentos intermedios se clasifican en seis grupos (cuadro 1) y comparten una estructura homóloga llamada dominio central, la cual está constituida por 310 aminoácidos, con excepción de las lamininas, que tienen 352 aminoácidos. Las citoqueratinas tienen una conformación α-helicoidal dividida en cuatro segmentos: 1A, 1B, 2A y 2B, con una porción no helicoidal al inicio, denominada V1, y otra al final, llamada V2. Cada parte se une con la otra por medio de segmentos de aminoácidos no helicoidales de unión, llamados L1, L12 y L2. El dominio central tiene una secuencia de siete aminoácidos, es decir, una heptada de repetición (a-b-c-d-e-f-g). En la posición a y d se encuentran residuos hidrofóbicos fundamentales para la estabilidad del heterodímero. La región amino-terminal localizada al inicio y la región carboxi-terminal ubicada al final del dominio central son decisivas en el ensamblaje; son secuencias conservadas en toda la familia de filamentos intermedios. Las citoqueratinas de tipo II tienen dos subdominios adicionales, situados entre el dominio central V1 y el V2, conocidos como H1 y H2. Todas las citoqueratinas pertenecientes a cada grupo muestran una organización genómica semejante y la misma posición de intrones. Las de tipo I tienen ocho exones y siete intrones, y las del tipo II tienen nueve exones y ocho intrones.

El primer paso en el ensamblaje es la formación de un dímero. Las citoqueratinas crean heterodímeros, una cadena del tipo I y otra del tipo II, que se alinean de manera paralela para generar un dímero α-helicoidal. Posteriormente se origina un tetrámero mediante la unión de dos dímeros; los tetrámeros se polimerizan de forma lateral y longitudinal constituyendo protofilamentos de 2 a 3 nm; al alinearse dos protofilamentos se crean protofibrillas de 4 a 5 nm, y al entrelazarse éstas se genera un filamento intermedio completo. En el caso de las citoqueratinas se encuentran 32 cadenas monoméricas en total.

FUNCIÓN
Las distintas funciones epiteliales de las citoqueratinas se reflejan por medio de la expresión de sus distintos pares, responsables de la protección del epitelio ante el estrés mecánico. Se ha detectado que actúan como plataformas de señalización, formando conexiones intra e intercelulares con ayuda de los desmosomas. Las diferentes enfermedades en humanos y los resultados obtenidos en modelos murinos inactivados ejemplifican que la pérdida de integridad del sistema de las citoqueratinas afecta la mecánica de la epidermis.

Las investigaciones recientes les confieren un papel más complejo que la sola constitución del citoesqueleto, como la reparación de heridas.

Se han detectado citoqueratinas proliferativas con aumento en la transcripción de los genes Krt6/16/17 que las codifican, y disminución de su expresión en el epitelio (CK1/10), lo que le confiere a la célula un citoesqueleto más plegable que favorece la migración de queratinocitos al sitio de cierre de la herida. Las citoqueratinas pueden participar en la regulación del tamaño y la proliferación celular, ya que se han observado cambios en su expresión en tejidos en diferenciación, lesionados y metástasis. Aunque el mecanismo exacto aún se desconoce, se ha comprobado que dos proteínas participan activamente, éstas corresponden a la proteincinasa de mamíferos blanco de la rapamicina (mTOR, por su nombre en inglés, mammalian target of rapamycin) y a la proteína 14-3-3.

Hay enfermedades que se vinculan con alteraciones en CK5/14 que ocasionan trastornos de la pigmentación, como la epidermólisis ampollar simple con pigmentación moteada, la enfermedad de Dowling-Degos y el síndrome de Naegeli-Franceschetti-Jadassohn. A diferencia del resto de los trastornos de la queratinización, el citoesqueleto está conservado; sin embargo, hay una distribución alterada de los melanosomas en los queratinocitos, dicha evidencia les otorga a las citoqueratinas una nueva función como transportadoras de melanosomas. El mecanismo implicado es, al parecer, la unión de la proteína 14-3-3 con la citoqueratina y con los melanosomas, que promueve la polimerización unidireccional de la citoqueratina y, por tanto, el movimiento de los melanosomas.

Se desconoce el papel de las citoqueratinas en la carcinogénesis, aunque se supone que intervienen en el comportamiento biológico tumoral y, en consecuencia, en el pronóstico.

NOMENCLATURA
En el año 2006, el Comité de nomenclatura de las queratinas llevó a cabo un nuevo consenso para agrupar a los genes y proteínas de las queratinas de los mamíferos con base en el catálogo publicado en 1982 y en los lineamientos de la Organización del Genoma Humano (HUGO), de la británica Human Genome Organization. Se estableció una nueva nomenclatura con respecto a las queratinas del pelo (Ha y Hb) y a las citoqueratinas especiales (cuadro 2). En las queratinas del tipo I hay 28 genes (17 citoqueratinas y 11 de queratinas del pelo) y en el tipo II hay 26 (20 citoqueratinas y 6 de queratinas del pelo); por tanto, existen 56 genes humanos que codifican para las diferentes queratinas, de los cuales al menos 26 (≈ 50%) se expresan en el folículo piloso. Dichos genes están reunidos en dos sitios cromosómicos distintos: las queratinas tipo I en el cromosoma 17q21. y las queratinas tipo II en el cromosoma 12q13.13 incluida la 18, a pesar de que forma parte del tipo I.

Los genes de la queratina se designan como KRT, y el número que les corresponde es el de la queratina que codifican.

CITOQUERATINAS Y SUS PATRONES DE EXPRESIÓN

Citoqueratinas de la capa basal
La CK5 del tipo II y la CK14 del I se expresan principalmente en la capa basal de la epidermis y de las mucosas. Por su localización, se unen a desmosomas y a hemidesmosomas. Funcionalmente, son importantes por la estabilidad que le confieren a la epidermis, ya que las mutaciones de ambas generan epidermólisis ampollar simple. La presencia de CK5 o CK14 mutadas aumenta la fragilidad de los queratinocitos basales, incluso en el traumatismo más sutil, lo que produce citólisis de las células basales con formación de ampollas. La CK15 se considera una queratina de poca importancia en la epidermis; pertenece al tipo I y es característica de las células basales y de otros epitelios estratificados.

Mediante la tinción inmunohistoquímica se ha detectado CK5 y CK14 en capas suprabasales, ya que permanecen integradas al citoesqueleto durante cierto tiempo antes de ser sustituidas; sin embargo, CK15 está completamente restringida a la capa basal y forma filamentos con CK5. Su expresión se regula a la baja en la hiperproliferación y las heridas. Se presume su relación con tumores foliculares benignos y con carcinoma de células basales.

Citoqueratinas de capas suprabasales
La transición de los queratinocitos de la capa basal a la capa espinosa posmitótica se distingue por el cambio en la expresión de citoqueratinas: se encuentran la CK1 del tipo II y la CK10 del tipo I. Ultraestructuralmente, estas citoqueratinas forman haces densos característicos de la epidermis suprabasal. Se dice que la CK10 inhibe la proliferación celular y la progresión del ciclo celular. Las mutaciones puntuales de CK1 y CK10 se asocian con la hiperqueratosis epidermolítica y la eritrodermia ictiosiforme congénita ampollar y generan células suprabasales que se fragmentan fácilmente, con epidermis hiperproliferativa e hiperqueratósica. Forman parte del conducto de las glándulas sudoríparas ecrinas y son los marcadores de queratinización por excelencia.

La CK9 es característica de queratinocitos diferenciados en la epidermis palmoplantar; en otra topografía está presente de manera escasa y difusa; junto con la CK1 provee de mayor fuerza a la epidermis. Las mutaciones de la CK9 se vinculan con trastornos palmoplantares como la queratodermia epidermolítica palmoplantar, que se manifiesta con citólisis y engrosamiento epidérmico. La CK2 es otra queratina específica de queratinocitos bien diferenciados. Se distribuye en cualquier área corporal y se expresa principalmente en las últimas capas del estrato espinoso y en el estrato granuloso. Las mutaciones en la CK2 provocan ictiosis ampollar de Siemens, una enfermedad ampollosa con citólisis en las capas superficiales de la epidermis.

Citoqueratinas hiperproliferativas
La CK6 y la CK16 se consideran citoqueratinas hiperproliferativas. En condiciones normales se encuentran en la epidermis plantar, las zonas pilosas, las uñas y el epitelio estratificado no queratinizado. Hay tres isoformas de la CK6: la 6a, la 6b y la 6c, cada una codificada por un gen diferente. En algunos estudios se ha demostrado el aumento en la inducción de CK6 y de CK16 en las alteraciones epidérmicas hiperproliferativas.

Cuando sucede una herida en la piel, los queratinocitos con expresión de CK6 y CK16 migran al sitio afectado; se dice que le confieren a dicho queratinocito un nivel moderado de plegabilidad y suficiente plasticidad para migrar y reepitelizar. Se ha observado que en murinos inactivados de CK6a hay una reepitelización retardada, mientras que en los de doble inactivación de CK6a y CK6b se aprecia el epitelio escasamente íntegro, sin pelo ni uñas. En el ser humano, las mutaciones originan paquioniquia congénita tipo 1, que se distingue por uñas engrosadas, hiperqueratosis palmoplantar y leucoplasia oral.

La CK17 es una queratina tipo 1; se encuentra sobre todo en los carcinomas de células basales y en la vía pilosebácea; fuera de la epidermis se ubica en células mioepiteliales. Se aprecia de manera prominente en la porción suprabasal de la vaina radicular externa, y se expresa en las células de Merkel, por lo que se ha planteado su utilidad en la neurobiología cutánea. Al igual que en CK6 y CK16, se manifiesta en heridas y en la reparación de éstas. Tiene la capacidad de unirse a la proteína 14-3-3; en consecuencia, estimula el crecimiento celular y de los queratinocitos. Las mutaciones de la CK17 generan paquioniquia congénita tipo 2, caracterizada por uñas engrosadas y quistes pilosebáceos. Los esteatocistomas múltiples se asocian con esta mutación.

La expresión de las tres citoqueratinas se induce en situaciones de estrés, inflamación y lesión epidérmica; además, se considera que intervienen en la carcinogénesis, ya que se han encontrado en carcinomas epidermoides.

ENFERMEDADES RELACIONADAS
Enfermedades vinculadas con mutaciones en citoqueratinas
Entre ellas se encuentran las dermatosis, en las que hay cambios moleculares que inducen alteraciones estructurales en las citoqueratinas y en su organización (cuadro 3).

Epidermólisis ampollar simple
Fue la primera enfermedad en la que se demostró su vínculo con mutaciones de las citoqueratinas, en este caso, de las CK5 y CK14. La epidermólisis ampollar simple es uno de los tres tipos de epidermólisis ampollar, los otros dos son la de unión y la distrófica. Se hereda de forma autosómica dominante. Su característica principal es la generación de ampollas intraepidérmicas secundarias a la citólisis en las regiones subnucleares de los queratinocitos basales. Tiene diferentes variantes; la de Dowling-Meara se considera la más grave y aparece desde el nacimiento, induce la formación excesiva de ampollas y puede ocasionar la muerte durante los primeros meses de vida. La distribución de las ampollas en el tronco y las extremidades es herpetiforme; de manera concomitante, las uñas pueden ser distróficas; aparecen lesiones en la mucosa oral e hiperqueratosis progresiva en las palmas y las plantas. Afecta los dientes y el esófago.

La epidermólisis ampollar simple de Weber-Cockayne es la variante más común; se inicia en el periodo de lactancia o en la etapa preescolar. Predomina en las manos y los pies; las ampollas son secundarias a traumatismos, eventualmente aparecen de manera espontánea y se alivian sin dejar cicatriz; sin embargo, cuando son recurrentes originan placas queratósicas. Puede ocasionar hiperhidrosis e hiperqueratosis palmoplantar. La gravedad del cuadro tiene que ver con la época del año, ya que habitualmente es más grave en el verano.

La epidermólisis ampollar simple de Köbner es similar a la anterior. La afectación es generalizada y las ampollas pueden aparecer desde el nacimiento.

La epidermólisis ampollar simple con pigmentación moteada se considera una variante de la de Köbner, pero se distingue por el aspecto hiperpigmentado de la piel en forma moteada, que desaparece en la edad adulta.

Eritrodermia ictiosiforme congénita ampollar
Se conoce también como hiperqueratosis epidermolítica. Se caracteriza por eritrodermia y ampollas que surgen al momento del nacimiento, e hiperqueratosis grave y generalizada en el adulto. En las capas suprabasales de la epidermis se observa citólisis, con aglomeración anormal de tonofilamentos en el citoplasma y citoesqueleto colapsado. Las mutaciones afectan la CK1 y la CK10. El fenotipo varía, dependiendo de la citoqueratina dañada.

Las mutaciones en CK1 provocan hiperqueratosis palmoplantar, al contrario de las de CK10. Las áreas lesionadas generalmente muestran un patrón en mosaico que sigue las líneas de Blaschko. Con el transcurso de los años, desaparecen la fragilidad, las ampollas y la eritrodermia, sólo persiste la hiperqueratosis. La enfermedad es crónica y deformante. En el periodo perinatal, la sepsis y el desequilibrio hidroelectrolítico son las causas principales de muerte.

Ictiosis ampollar de Siemens
Es una variedad de hiperqueratosis epidermolítica. Predomina en los pliegues y en las capas externas de la epidermis, donde origina engrosamiento y ampollas superficiales. En el estrato espinoso y en el granuloso se agregan los tonofilamentos y ocurre la citólisis. La citoqueratina afectada es la CK2, con un fenotipo similar a la eritrodermia ictiosiforme congénita ampollar y menor daño.

Al momento del nacimiento, la piel puede ser normal o tener algunas ampollas. Durante la infancia, éstas evolucionan después de un traumatismo, especialmente en las extremidades. Con el tiempo, aparece hiperqueratosis en las articulaciones, los pliegues, el dorso de las manos y los pies, a excepción de las palmas y las plantas. Las áreas exulceradas con un collarete escamoso en los bordes son características de la enfermedad y ocurren por denudación del estrato córneo.

Paquioniquia congénita
Es una displasia ectodérmica, con hipertrofia y distrofia ungueal característica. Se hereda de forma autosómica dominante y puede ser de dos tipos: tipo 1 o Jadassohn Lewandowsky, cuya mutación se encuentra en la CK16, y tipo 2 o Jackson-Lawler, con mutación en la CK17. La paquioniquia congénita de tipo 1 se distingue por distrofia e hipertrofia ungueal, queratodermia palmoplantar focal no epidermolítica y leucoqueratosis oral. Los tonofilamentos de los queratinocitos suprabasales son anormales y están condensados. La tipo 2, además de la distrofia y la hipertrofia ungueal, origina múltiples quistes pilosebáceos durante la pubertad; puede inducir queratodermia palmoplantar focal no epidermolítica leve y afectar la cavidad oral en algunos casos. La mutación se localiza en el gen KRT17. Existe una variante del tipo 2 llamada esteatocistoma multiplex, cuya única manifestación clínica es la aparición de múltiples quistes pilosebáceos. La mutación ocurre en el mismo gen y en el mismo codón que la paquioniquia congénita tipo 2.

Queratodermia palmoplantar
Es un grupo de enfermedades hereditarias vinculadas con diversos defectos genéticos; no son fáciles de distinguir clínicamente.

La hiperqueratosis palmoplantar puede manifestarse de manera difusa, focal o punteada; existen diferentes mutaciones en varios genes.

La queratodermia palmoplantar epidermolítica es una enfermedad autosómica dominante que se distingue histológicamente por citólisis de capas suprabasales, con filamentos de queratina agregados en el citoplasma. La mutación se encuentra en el gen KRT9 y produce hiperqueratosis palmoplantar difusa, gruesa y amarillenta; ocasionalmente se forman ampollas, sobre todo en la niñez.

La queratodermia palmoplantar no epidermolítica difusa es producida por una mutación en el gen KRT1. El cuadro clínico es similar, sin la formación de ampollas.

La queratodermia palmoplantar focal es otra variante no epidermolítica. Ocasiona hiperqueratosis en puntos de presión. No se observa afectación ungueal, y si la hay es mínima; tampoco hay daño de la mucosa oral. La mutación se encuentra en la CK16.

Enfermedad de Dowling-Degos
Es una genopatía rara que se hereda de forma autosómica dominante, también conocida como anomalía pigmentada reticulada de los pliegues. La mutación se ubica en el gen KRT5, que codifica para la CK5. Se distingue por una pigmentación progresiva de los pliegues cutáneos, con un patrón reticulado. Por lo general, se inicia entre la tercera y la cuarta décadas de la vida. Además de la hiperpigmentación reticulada, aparecen manchas de tipo lentiginoso; inicialmente afecta las axilas y las ingles, y se extiende al pliegue interglúteo, al área inframamaria, el cuello y los pliegues de las extremidades.

Síndrome de Naegeli-Franceschetti-Jadassohn
Es una genodermatosis infrecuente de herencia autosómica dominante, secundaria a una mutación en el gen KRT14 que codifica la CK14. Afecta el abdomen, la región periorbitaria y peribucal, y en ocasiones el cuello, el tronco, las extremidades en su porción proximal, las axilas y las ingles. Se manifiesta con hiperpigmentación reticulada marrón o marrón-grisácea, y se inicia en promedio a los dos años de edad. La hiperpigmentación suele desaparecer en la adolescencia. Algunos neonatos tienen ampollas en los pies. Una de sus características es la hipohidrosis, que genera intolerancia al calor. Los dermatoglifos son hipoplásicos, con hiperqueratosis palmoplantar difusa y punteada, así como onicodistrofia. Se acompaña de anomalías dentales.

Enfermedades con alteraciones secundarias de las citoqueratinas
Incluye los padecimientos en los cuales, por defectos en la integridad de la epidermis o pérdida de la homeostasia, hay menor expresión de las citoqueratinas que habitualmente se encuentran en ese estrato, y mayor expresión de otras.1 En caso de pérdida de la integridad de la epidermis, en enfermedades como la psoriasis o en heridas, las CK1 y CK10 disminuyen y aumentan las CK6, 16 y 17, habitualmente conocidas como citoqueratinas hiperproliferativas. En el caso de la carcinogénesis cutánea, existe una tendencia a sustituir las citoqueratinas de alto peso molecular como las CK1 y CK10, por las encontradas en la piel fetal o en epitelios simples, como las CK8, CK18 y CK19; sin embargo, siempre hay que tomar en cuenta el estadio del tumor. En carcinomas epidermoides pobremente diferenciados se observan estos hallazgos, mas no en los bien diferenciados, en los cuales no se modifica el patrón de citoqueratinas.

MARCADORES TUMORALES
Uno de los roles más novedosos que se le han atribuido a las citoqueratinas y a otras queratinas tanto de epitelios simples como las especializadas del pelo y de las uñas, es el de actuar como marcadores tumorales. Esto ocurre por medio de anticuerpos utilizados como marcadores inmunohistoquímicos. En dermatopatología oncológica, la asociación más fuerte en el momento actual es la expresión de CK20 en el carcinoma de células de Merkel.

Como ya se mencionó, en los carcinomas epidermoides la expresión de citoqueratinas varía según el grado de diferenciación. En algunos estudios la expresión de CK19 ha sido útil para diferenciar tumores sebáceos, ya sea adenomas, epiteliomas o carcinomas basocelulares, cuando el diagnóstico es difícil de realizar. En otras investigaciones se ha comprobado, por medio de modelos murinos quiméricos, que las citoqueratinas intervienen en la susceptibilidad de las células de la epidermis a los estímulos carcinógenos; sin embargo, en tumores neuroendocrinos de páncreas, cáncer de mamá, cáncer de células transicionales y adenocarcinoma de colon se ha encontrado mayor utilidad, ya que sirven no sólo como herramienta diagnóstica, sino como marcadores del tipo de evolución tumoral y del pronóstico.

COMENTARIO
Las citoqueratinas juegan un papel importante en diferentes enfermedades, algunas con mutaciones bien establecidas y otras que están por esclarecerse. En la actualidad, su importancia estriba, más que en el hecho de que ocasionan enfermedades, en que ayudan a definir con certeza qué influencia tienen sus funciones estructurales y reguladoras. Considerarlas sólo como sustento del citoesqueleto sería muy simplista.

Los objetivos a futuro son determinar todas las funciones reguladoras de las citoqueratinas junto con su estructura, ya que se cree que los cambios estructurales responden a diferentes interacciones moleculares.

Finalmente, deben desarrollarse tratamientos con bases genéticas y moleculares para las enfermedades concomitantes, en conjunción con la Organización del Genoma Humano.

_{Correspondencia:
Dr. Fermín Jurado Santa Cruz. Vértiz 464, colonia Buenos Aires, 06780, México, DF.
Correo electrónico: fer_jur_sc@hotmail.com}

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